Bei den 250-Modellen seiner Zeit herrschte bereits die Uniformität wenn auch kleiner Serien. Der Ferrari 400 Superamerica aber stand noch in einer Tradition, deren Ende er zugleich markierte, der der Einzelanfertigung auf Wunsch und nach Wunsch für Individualisten, die sich ihren Individualismus auch leisten konnten. Denn er war doppelt so teuer wie seine kleineren Brüder, kein Ferrari von der Stange gewissermaßen. Kaum zwei waren gleich, nicht einmal, wenn sie um ungefähr dieselbe Zeit gebaut wurden.
Über 46 schüttelte Pininfarina das Füllhorn seiner Ideen aus, ungebunden von der Norm des Fließbands. Zwei wurden bei Scaglietti bekleidet. Aus Maranello vorgegeben war den Karrossiers die Mechanik, wobei man in diesem besonderen Falle für das spröde Wort beinahe um Verzeihung bitten muss. Das Fahrwerk, robust und unsensationell, wie es die amerikanische Zeitschrift Car & Driver in einem ansonsten euphorischen Bericht vom April 1963 nannte, entsprach dem der anderen Ferrari dieser Ära: Ein Elliptikrohrrahmen, vorn Einzelradaufhängung an Trapez-Dreieckquerlenkern, Torsionsstab vorn. Teleskopdämpfer von Koni ersetzten die bisherigen Houdaille-Hebelarmdämpfer, und Scheibenbremsen des Pioniers Dunlop sorgten dafür, dass die gewichtigen und windschlüpfigen Zweisitzer angemessen verzögert werden konnten.
Der Radstand betrug anfänglich 2420 mm, ab Ende 1962 2600 mm. Auf dem Altenteil ruhte nun das Lampredi-Triebwerk des Vorgängers 410 Superamerica von 1956, dessen Zylinderköpfe fest mit dem Block verbunden gewesen waren. An seiner Statt war die neueste Version des kürzeren Leichtmetalltrieblings, den einst der Ingenieur Gioacchino Colombo entworfen hatte, ins Motoren-Appartement eingezogen, wie bei den 250-Typen, nur dass sich die jeweils 330,62 cm³ der zwölf Verbrennungseinheiten zu einem Hubraum von 3967 cm³ addierten.
Den vier Fahrstufen war ein Schnellgang in Gestalt des Overdrive von Laycock de Normanville angefügt, der die Drehzahl um 28,2 Prozent absenkte. Seine offizielle Aufwartung machte der 400 Superamerica auf dem Brüsseler Salon im Februar 1960, ein Cabriolet, von dem man kolportierte, es habe 400 PS. Schon früher aber durfte, eine kleine Aufmerksamkeit des Hauses sozusagen, der künftige Fiat-Präsident Gianni Agnelli ein eigentümlich geformtes Coupé beziehen, mit Panoramascheibe, fast quadratischer großer Kühleröffnung und einem transparenten Dachteil.
In Sprüngen und Kurven verlief die Evolution des 400 SA auch sonst, gelegentlich alogisch wie eine Springprozession. Sie führte vom Superfast 2, einer Pininfarina-Studie aus dem Windkanal mit glatten, flüssigen Flächen über das Coupé Spécial Aerodinamico, das in zwölf Variationen aufgelegt wurde, zum Superfast 3, dessen Dachaufbau scheinbar schwerelos auf schlanken Holmen zu schweben schien und dessen kleine Kühleröffnung sich thermostatisch schließen ließ. Aus den Kotflügelenden des Superfast 4 glotzten vier Scheinwerfer, die ihm nicht gut zu Gesicht standen. Einige Prototypen und Schau-Stücke fanden den Weg in Hand, Herz und Hof von Liebhabern, wie der Testwagen von Car & Driver. Er sei hart gewesen wie ein Nagelbrett, berichtete man da. Dafür entzündete sich die Begeisterung der Prüfer an Details wie den vier Auspuffrohren – jedes sei so dick wie der Hals von Audrey Hepburn – und genauso schön…